宝探しの長旅から求婚者たちが戻り宝物を披露しますが、石作皇子の仏の御石の鉢を、姫は偽物と見破ってしまいます。苦難の旅を経て戻ったという車持皇子の志に翁は感動し、蓬莱の玉の枝の余りの美しさに姫も観念しそうになりますが、里の娘が偽造と暴き、憧れの車持皇子の心を奪い返す好機と喜びます。同じく、公家も大納言も失敗し、最後は真面目な中納言のみとなります（レチタティーヴォ「求婚者達の帰還」）。中納言が燕の子安貝を取るために、落下して病床にあることを知り、姫に同情心が芽生え、お見舞いの歌を送ります（アリア「お見舞いの歌」）。しかし、努力の甲斐なく中納言は亡くなり（アリア「中納言の辞世の歌」）、家来たちが祈りを捧げます（混声合唱「哀悼歌」）。

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かぐや姫の噂は、やがて帝の耳にも届き、恋の鞘当に敗れた公家は、帝と姫との間を取り持ち、褒美を得ようと画策します（レチタティーヴォ「褒美は全て麻呂のもの」）。帝は姫をお側に仕えさせるよう翁に命じますが、拒み続ける強情な姫に困り果てた翁は、狩りと偽り、帝を姫に会わせる計らいをします。帝の深い愛情に触れて（アリア「帝の寵愛」）、次第に姫も心を開きますが、満月の夜が近付くにつれて悲しい表情を見せるため、心配した嫗（おうな）が、姫に悩みを打ち明けるようにと優しく話しかけます（アリア「嫗の悩み」）。姫は月の世界へと帰る定めを悟り、ついに中秋の名月を前に、翁と嫗に別れを打ち明けます（「別れのアリア」）。